平和と共に近代化が進んだ木ノ葉隠れの里。高いビルが立ち並び、巨大モニターには映像が流れ、区画と区画を結ぶ雷車が里の中を走り抜ける。忍の里とはいえ一般の人が増え、忍の生き方も変わりつつあるそんな時代――
里のリーダー、七代目火影・うずまきナルトの息子であるボルトは、忍者を育てる学校“忍者学校（アカデミー）”に入学する。周りの生徒達はボルトの事を“火影の息子”と偏見の目で見るのだが、ボルトは持ち前の破天荒な性格でそんなものは跳ね飛ばす！

ボルトは新しい仲間と出会い、そして勃発する謎の事件にどう挑むのか？
皆の心の中を疾風の如く駆け抜けて行く“うずまきボルト”の物語が今、始まる!!